เจมี่ คาราเกอร์คือผลผลิตจากอะคาเดมี่ของลิเวอร์พูล แน่นอนว่าชื่อเสียงของเค้าอาจเทียบไม่ได้กับสตีเฟ่น เจอร์ราด,ไมเคิล โอเว่นและร็อบบี้ ฟาวเลอร์ แต่อย่างน้อยคาราเกอร์ก็ได้ชื่อว่าเป็นนักเตะที่รับใช้ชาวเดอะค็อปเพียงสโมสรเดียวตลอดอาชีพค้าแข้ง
หลังถูกดันขึ้นสู่ทีมชุดใหญ่ในปี 1997 เจมี่ คาราเกอร์ก็เริ่มเป็นที่ยอมรับในหมู่แฟนบอล ด้วยความที่พื้นเพเป็นชาวเมอซี่ไซด์ขนานแท้แถมยังเป็นเยาวชนที่เติบโตมาจากอะคาเดมี่โดยตรง แม้อันที่จริงเค้าจะไม่ใช่กองหลังที่มีชั้นเชิงน่าเชื่อถือมากมายอะไรก็ตาม แต่อย่างน้อยคาราเกอร์ก็ได้ชื่อว่าเป็นกองหลังจอมขยันที่สามารถตามประกบกองหน้าตัวอันตรายของฝ่ายตรงข้ามได้แบบกัดไม่ปล่อย
แล้วถึงแม้เจมี่ คาราเกอร์จะมีชอตผิดพลาดจนเป็นภาพจำอย่างการเข้าประตูตัวเองในเกมเดียวถึงสองลูกในศึกแดงเดือดฤดูกาล 1999/2000 ที่ดูไม่ค่อยดีนัก แต่เค้าก็ยังได้รับความไว้วางใจให้อยู่ช่วยทีมมาอย่างต่อเนื่อง โดยเฉพาะอย่างยิ่งในช่วงปี 2000 ที่เค้าได้มีโอกาสเล่นร่วมกับซามี่ ฮูเปียและสเตฟาน อองโชซ์จนทำให้เกมรับของหงส์แดงถูกยกระดับขึ้นมาจนเหนียวแน่น นั่นทำให้สถานะการเป็นแนวรับของเจมี่ คาราเกอร์พลอยดูน่าไว้วางใจมากขึ้นตามไปด้วย เค้าคว้าแชมป์เอฟเอคัพ 2 สมัย,ลีกคัพ 3 สมัย,ยูฟ่าคัพและยูฟ่าแชมเปี้ยนส์ลีกอย่างละ 1 สมัย
วันที่ 19 พฤษภาคม 2013 เจมี่ คาราเกอร์ลงเล่นเกมสุดท้ายกับลิเวอร์พูลด้วยกายช่วยทีมเอาชนะควีนปาร์คเรนเจอร์ 1-0 นั่นถือเป็นเกมนั้นที่ 737 ภายใต้ยูนิฟอร์มเครื่องจักรสีแดง พร้อมทำสถิติเป็นนักเตะหงส์แดงที่รับใช้สโมสรต่อเนื่องยาวนานถึง 17 ปีก่อนแขวนเกือก
