แม้จะถูกเรียกมาติดธงตั้งแต่อายุ 20 แถมยิงประตูแรกได้ไวโครตแต่เจฟฟ์ อากูสกลับต้องใช้เวลานานทีเดียวกว่าจะก้าวขึ้นมาเป็นตัวหลักของทีมชาติ
เจฟฟ์ อากูสคือแบ็คซ้ายชาวสหรัฐที่เริ่มต้นเล่นฟุตบอลในระดับมหาวิทยาลัยกับเวอร์จีเนีย ซึ่งมีบรู๊ซ อารีน่า(ต่อมาได้คุมทีมขาติสหรัฐ)ระหว่างปี 1986-1990 แต่ถึงจะยังไม่ได้เล่นฟุตบอลระดับอาชีพแต่เจฟฟ์ก็มีแววเด่นเตะตาจนถูกเรียกมาติดทีมชาติสหรัฐตั้งแต่ปี 1988 แล้วเพียงการลงเล่นทีมชาตินัดที่สองเค้าก็ทำประตูได้ทันที วันที่ 13 มกราคม 1988 โดยเจฟฟ์ อากูสยิงประตูโทนพาสหรัฐเฉือนชนะกัวเตมาลา 1-0 ซึ่งนอกจากนั่นจะเป็นสกอร์แรกกับทีมชาติแล้ว มันก็ยังเป็นประตูที่ทำให้ทัพแยงกี้ชนะกัวเตมาลาได้ซักทีหลังจากที่ 4 เกมก่อนหน้าที่เจอกันมาก่อนหน้าสหรัฐแพ้รวด
แต่กว่าเจฟฟ์จะได้เริ่มต้นเล่นฟุตบอลอาชีพก็ต้องรอจนกลางปี 1995 นั่นทำให้เจ้าตัวมีชื่อเข้าๆออกๆกับทีมชาติสหรัฐอยู่เรื่อย และไม่มีชื่อติดทีมชุดเตะฟุตบอลโลก 1994 อย่างไรก็ตามหลังเริ่มเป็นนักฟุตบอลอาชีพแบบเต็มตัวสถานะในทีมชาติของเจฟฟ์ อากูสก็แข็งแรงขึ้นและติดทีมไปลุยฟุตบอลโลก 1998 แต่ไม่ได้ลงสนามเลย 4 ปีถัดมาเจฟฟ์ก็มีชื่อไปเตะฟุตบอลอีกครั้ง ซึ่งคราวนี้เค้าได้ลงสนามไป 3 เกม ทั้งยังพาทีมชาติสหรัฐสร้างประวัติศาสตร์ไปไกลถึงรอบรองชนะเลิศ
เจฟฟ์ อากูสติดทีมชาติไปจนปี 2003 เค้าติดธงไปทั้งสิ้น 134 ครั้งยิง 4 ประตู กลายเป็นนักเตะที่ติดทีมชาติสหรัฐอเมริกามากสุดตลอดกาลในลำดับที่ 5
